故事以两个主人公的约定而展开，讲述了虽然很贫穷却过得很幸福的少年“下町心”在唯一的亲人母亲过世后，落入了不幸的深渊。一位名叫“高城一希”的少年，也同样失去了姐姐。两个失去亲人的少年与一位能看见精灵的少女“有星多江”，以及“须大叔”、“猫又”、“河童”、“座敷童子”等善良可爱的精灵妖怪，一起踏上了寻找亲人的冒险之路，小伙伴们温暖感人的友情故事也就此展开。即使山川异域，跨越时空，这份友情也决不能忘记！

普通的小学5年级学生天野景太在某个暑假上山捉虫的时候偶然发现了树下摆着一台破旧的扭蛋机，当他掏出身上唯一一枚硬币拧出扭蛋之后，却发现犹如打开了不可思议的潘多拉的盒子。扭蛋中飞出一只自称为“妖怪执事维斯帕”的幽灵，从此以后，主角就可以看到身边出现的各种不可思议的妖怪了。遇到困难的时候可以用硬币召唤妖怪，并且可以借助妖怪的力量，还遇到了可以与恶灵对抗的吉胖猫！

本作于2017年12月16日公开的剧场版‘电影版妖怪手表：光影之卷 鬼王的复活’作为前导故事，后于2018年4月13日开始于东京电视台播放TV版的后续剧情。本作故事接续前作妖怪手表TV动画版的世界观，以30年后的樱花新城为舞台，描述夏芽一行人面临各种不可思议的灵异现象以及妖魔威胁，借由妖怪手表之力将之解决或击退。本作设定中妖怪们具有平时的“光型态”与战斗专用的“影型态”两种模样，使用的妖怪手表亦从“妖怪徽章”改为搭配“妖怪钥匙”